人工柠条林生物土壤结皮地表水文效应的季节转换

杨东东，赵 伟，陈 林，王 磊，宋乃平，杨新国*

(1 宁夏大学 西北退化生态系统恢复与重建教育部重点实验室，银川 750021；2 宁夏大学 西北土地退化与生态恢复省部共建国家重点实验室培育基地，银川 750021；3 宁夏大学 西部生态与生物资源开发联合研究中心，银川 750021)

生物结皮(biological soil crusts, BSCs)又称生物土壤结皮、土壤微生物结皮等，其是由微细菌、真菌、藻类、地衣、苔藓等隐花植物及其菌丝、分泌物等与土壤砂砾粘结形成的复合物，是干旱半干旱区重要的地表覆盖类型(40%以上)[1]。生物结皮也是干旱半干旱荒漠最具有特色的生物景观之一，生物结皮的存在对沙漠的固定、土壤发育与改良、地表水文环境的变化等都有重要的作用[2-3]，对中国北方荒漠化的有效防治具有重要意义。

人工柠条(Caraganaintermedia)林是荒漠草原地区沙化草地治理的重要手段，保留面积广泛。但是随林龄的增长，人工柠条林逐步开始进入成龄甚至老化阶段，其自身的稳定性也逐步出现各种问题，如土壤旱化、灌丛退化、生物多样性降低等。生物土壤结皮覆盖是研究区老化柠条林的一个典型生境特征，其对系统的水分循环往往会产生显著的影响，但是有关生物土壤结皮的水文过程与效应还没有一个普遍共识性的规律性和机制性的结论。相关研究表明生物土壤结皮的形成会显著影响该地区土壤的理化属性，进而对径流入渗、土壤侵蚀、水分蒸发、生物地球化学循环过程产生重要影响[4]。其中，有关生物土壤结皮对降水入渗影响依然存在较大争议，有研究认为生物土壤结皮的存在有利于水分入渗[5-6]，有研究则认为其存在降低了水分入渗[7-8]，甚至少数研究认为它们之间不存在任何影响[9]。在生物土壤结皮与水分保持方面，大量的研究发现，生物土壤结皮具有较强的水分保持能力[10-12]，但是结皮的类型、区域的不同、甚至土壤质地的区别都会使土壤保持水分的多少产生差异[13-15]。

可见，生物土壤结皮水文效应由于研究区域、结皮类型和生境条件等方面的差异，都有可能表现出完全不同的结果。根据我们在荒漠草原人工柠条林生物土壤结皮野外调查的实际情况，在旱季和雨季生物土壤结皮存在明显的活性变化，旱季往往处于假死状态，而雨季则生长旺盛。我们推测旱季和雨季生物土壤结皮的水文效应也应该存在很大的区别。本研究据此提出了两个基本假设：在相同结皮覆盖条件下，旱季和雨季表层土壤水文过程不同，而且旱季和雨季表层土壤水文物理特性也不同。在此基础上，我们以荒漠草原人工柠条林生物土壤结皮为对象，通过有无结皮处理下旱季和雨季表层土壤水文过程的监测以及土壤水文物理特性的分析，以进一步在季节尺度上认识生物土壤结皮地表水文效应的形成及其影响因素。

1 材料和方法

1.1 研究区概况

研究区位于宁夏盐池县，海拔为1 400 m。该区属于中温带半干旱区，是温带典型草原向荒漠草原的过渡带。气候干旱、蒸发量大，平均每年的蒸发量为2 710 mm，年无霜期在160 d左右，并且降雨量少、土地的沙化程度严重。年平均气温8.2 ℃，年降水量在280 mm左右，年际间的变化较大，地表水和地下水处于短缺状态，冬、春季节风沙较多。地貌是鄂尔多斯台地，坡度平缓，南部地势高，北部相对较低，土壤中的养分含量低，主要以淡灰钙土和风沙土分布最为广泛。植被类型多样，包括灌木、草原、草甸、沙生植被等，分布最广的是灌木、草原和沙地植被，灌木以人工柠条分布最多，呈带状分布。伴生植被以猪毛蒿(Artemisiascoparia)、中亚白草(Pennisetumcentrasiaticum)以及一些1年生的草本植物居多，在老化柠条林间出现了大面积连续分布的生物土壤结皮覆盖，其主要组成成分属于藓属，还包括微量的石果衣属和胶衣属。

1.2 样地设置与调查取样

样地位于盐池县杨寨子村1975年建植的人工柠条林，面积87 hm2。林带间距为6～7 m，株距平均为1 m。在林地内设置一个面积100 m×100 m的固定样地，在固定样地内随机设置5个20 m×20 m的调查样地，在每个调查样地内随机设置5个1 m×1 m的植被调查和土壤取样样方。针对有无生物土壤结皮对草本群落特征的影响，我们选择10株冠幅大小、株高等相同的柠条为研究对象，其中5株土壤结皮发育完整，另5株无土壤结皮，分别对林下植被物种数、盖度、高度、多度等展开调查。

1.3 指标测定

2016年5月，分保留结皮和去除结皮两种处理，分别布设U30土壤水分自动监测装置，在0～5 cm和5～10 cm土层各放置1个自动水分探头；气象数据利用样地安装的小型自动气象站获取；土壤容重、土壤孔隙度以及持水能力等常规水文物理参数采用环刀法测定；对于柠条林下草本植物群落计算其多样性指数：包括物种重要值、物种丰富度S、Shannon-Wiener指数(香浓-维纳指数)、Pielou指数(均匀度指数)、Simpson指数(优势度指数)。各指数计算公式[16]如下：

物种的重要值(Pi) =(相对盖度+相对密度+相对频度)/3；

物种丰富度(S)=出现在样方内的物种数；

Pielou均匀度指数(J)=H/lnS；

1.4 数据处理

利用IBM SPSS Statistics 22软件进行数据统计分析，采用单因素方差分析和最小差异显著法来比较组间的差异，比较旱季和雨季有无结皮之间的差异显著性(a= 0.05)；采用Excel结合Origin 8.0进行图、表的绘制。

2 结果与分析

2.1 研究区生物土壤结皮、草本群落和降水的分布特征

从表1中可以看出，在1 m×1 m的植物调查样方中，生物土壤结皮的盖度在90%～95%的范围内变化，其平均盖度为92.39%；结皮厚度在1.5～2 cm的范围内，平均厚度为1.78 cm。同时，旱季与雨季生物土壤结皮的外貌特征差异明显，旱季藓类结皮颜色灰暗，处于休眠状态，雨季颜色鲜绿，生长旺盛。另外，相对于无土壤结皮生境，林下结皮发育导致草本植物群落物种数、优势度指数和均匀度指数显著下降，群落多样性显著降低(表2)。

研究区2016年总降雨量为319.58 mm，属于丰水年，但是降水年内分布极度不均，主要分布在3～10月，根据降水的分布大体可以分为两个时期(图1)。其中，3月中～8月中总降雨量118.84 mm，占全年降水量的近40%，降水事件多，分布相对均匀，但是只有1次大于10 mm的有效降水(7月24日，17.8 mm)，为持续干旱期；8月中～9月底为集中降水分布期，降水量总162.88 mm，降水量大且更为集中，几乎占全年降雨量的51%，为相对湿润期。

表1 生物土壤结皮的分布特征

表2 林下生境草本群落物种多样性差异(均值±标准差)

注：同一指标内不同小写字母表示不同生境间在0.05水平存在显著性差异(P< 0.05)

Note: The different normal letters within same index indicate significant difference between different habitats at 0.05 level

2.2 结皮覆盖的表层土壤水文过程对降水的响应特征

从2016年6～10月，表层0～10 cm土壤水分含量动态存在3个明显不同的阶段(图2)。第一阶段(6月1日～8月13日)，降水分布较为均匀，但都是历时相对较短的小降水或极小降水。该阶段降水后表层0～5 cm土壤湿度波动剧烈而密集，在无结皮覆盖的情况下经常降低到1%～2%的极低水平，而在结皮存在下土壤湿度波动强度降低，稳定湿度提高(谷底值7%～8%，平台期很短)；5～10 cm土壤湿度变化在有无结皮情况下表现完全不同，但是两者间稳定湿度的差距明显缩小，前者基本稳定(稳定湿度7%～8%，平台期很长，波动很小)，后者随0～5 cm土壤湿度的波动而波动(稳定湿度4%～5%，平台期不明显)，但是幅度相对较小且有明显的滞后性。第二阶段(8月14日～8月23日)，降水集中且先后有3次中大降水事件，总降水量近80 mm，占全年降水量的50%，是土壤干湿交替的一个快速转换期。在这种极端的降水事件周期驱动下，0～10 cm整个土层的水文模式突变，在含水量突升后整体在高位(15%～25%，接近田间持水量)维持，峰值大小和下滑速度从上到下依次递减，但是有无结皮间的整体差别并不明显。第三阶段(8月24日～10月底)，完成干湿快速交替后，表层土壤重新进入一个相对干旱的时期，降水次数和强度明显下降，但是在中期有一次持续时间较长的连续阴雨天气过程。该阶段除5～10 cm土壤湿度延续第一阶段的差别化变化格局外，比较明显的变化是无结皮覆盖条件下5～10 cm土壤湿度的波动幅度明显加大。

图1 2016年研究区的降雨分布Fig.1 Rainfall distribution of research area in 2016

图2 2016年0～10 cm土层有无结皮条件下土壤水分的动态变化过程Fig.2 Dynamic change process of soil moisture in 0-10 cm soil layer with or without soil crusts in 2016

另外，生物土壤结皮与无结皮表层土壤含水量差值，可以作为生物土壤结皮相对持水效应及其水文环境效应的衡量。如图3所示，在植被生长季0～5 cm土层有结皮与无结皮的含水率差值(D-5)基本为正值，尤其是6月1日～8月17日左右，在全年的大降水集中期来临之前，生物土壤结皮层有较高的持水力，土壤水分含量差值在0～0.1 cm3/cm3的范围内变动，并且相对稳定。而在生物土壤结皮覆盖下5～10 cm土层的相对持水效应(D-10)对降水的响应具有明显的滞后性，对快速干湿交替转换前的持续干旱响应不敏感，在强降水事件下发生跳跃式变化。总体而言，生物土壤结皮在旱季有较好的持水效应，但其持水效应在经历快速的干湿交替转换期(连续有效降水事件)后弱化甚至被逆转。

2.3 旱季和雨季表层土壤水文物理特性的变化特征

不同降水季对有无结皮覆盖下表层土壤的物理特性的影响具有显著的差异(表3)。土壤容重是土壤基本属性，其大小能反映土壤的质地、结构和有机质含量等综合物理状况[17]。首先，土壤容重在旱季和雨季及有无结皮条件下差异显著(P<0.05)，并表现为旱季有结皮大于旱季无结皮，雨季无结皮大于雨季有结皮。同时，土壤饱和含水率在不同降水季及结皮情况下表现为旱季无结皮显著高于有结皮土壤，雨季有结皮土壤显著高于无结皮土壤。

D5、D10分别为5 cm、10 cm土层有结皮与无结皮处理下土壤水分含量的差值图3 2016年0～10 cm土层结皮与无结皮土壤持水量差值的动态变化D5 and D10 are difference of soil moisture content in 0-5 cm and 5-10 cm soil layer between with and without soil crustsFig.3 Dynamic change of soil water holding capacity in 0-10 cm soil layer with or without soil crusts in 2016

指标Index旱季 Dry season雨季 Rainy season有结皮 crust无结皮 No crust有结皮 crust无结皮 No crust土壤容重 Soil bulk density1.58±0.04Aa1.49±0.01Ba1.44±0.03Bb1.50±0.03Aa饱和含水率Moisture content of saturated/%27.23±1.29Bb28.93±1.02Aa31.01±1.17Aa29.37±1.15Aa毛管孔隙度Capillary porosity/%41.81±1.11Aa42.29±1.44Aa43.35±0.88Aa43.23±0.96Aa总孔隙度Total porosity/%42.93±1.14Ab43.1±1.46Aa45.78±1.17Aa43.56±1.11Ba非毛管孔隙度Non-capillary pores/%1.12±0.16Ab0.81±0.15Ba2.42±0.93Aa0.33±0.35Ba初渗率Initial infiltration rate/(mm/min)1.35±0.10Ba1.69±0.17Aa1.13±0.16Aa1.30±0.20Ab稳渗率Stable infiltration rate/(mm/min)1.69±0.15Aa1.92±0.18Aa1.46±0.13Aa1.48±0.11Ab平均渗透速率Average infiltration rate/(mm/min)1.71±0.06Aa1.88±0.20Aa1.39±0.17Ab1.51±0.12Ab

注：同一季节内不同大写字母表示有无结皮土壤间的土壤水文物理指标在0.05水平差异显著(P<0.05)，不同小写字母表示相同结皮条件下不同季节间土壤水文物理指标在0.05 水平差异显著(P<0.05)

Note: Different uppercase letters in the same season indicate significant differences of soil hydrological and physical indexes between with and without crusts at 0.05 level (P<0.05). Different lowercase letters under the same soil condition indicate significant differences of soil hydrological and physical indexes between seasons at 0.05 level (P<0.05)

其次，土壤孔隙是土壤中养分、水分、空气和微生物等迁移的通道、贮存的库和活动的场地，它的组成则直接影响土壤通气和透水性。本研究中分析了土壤的毛管孔隙度、非毛管孔隙度及总孔隙度3种指标。由表3可知，降水季和结皮覆盖对表层土壤总孔隙度和非毛管孔隙度有显著影响，而对土壤毛管孔隙度没有显著影响。其中，旱季土壤总孔隙度在有无结皮土壤之间没有显著差异，而雨季土壤总孔隙度表现为有结皮显著高于无结皮土壤；在不同降水季中，有结皮土壤的非毛管孔隙度均显著高于无结皮土壤。

再次，有无结皮覆盖下的土壤入渗性能表现出较大差异，初渗和稳渗速率以及平均渗透速率在不同的季节均是有结皮的小于无结皮，说明有结皮覆盖的情况下对水分入渗具有一定的阻碍作用；从不同季节来看，旱季的初渗和稳渗率及平均渗透速率均高于雨季，尤其是无结皮的土壤，在旱季和雨季之间具有显著性差异。

3 讨 论

生物土壤结皮由于其特殊的生物结构，往往具有很高的持水力。有研究发现，生物土壤结皮在干旱环境下常形成丛生或者垫状群落，在结皮层交错形成较多的毛细孔隙，能维持地表湿润，有效地涵养了水源[18-19]。Schwabe在智利北部阿塔卡马沙漠对垫状蓝藻结皮的观察中发现，藻结皮具有储藏液态水分的能力[20]。Rogers在澳大利亚的研究中也发现，地衣结皮中水分含量相对较多，并认为这可能是微生物结皮吸持水分的结果，至少是暂时性持水[20]。Galun等观察发现以色列沙漠地区的蓝地衣在短短几分钟里就可以吸收其本身干重或体积的3～ 13倍的水分[10]，Belnap等[11]也有类似的发现。在中国腾格里沙漠的沙坡头地区，微生物结皮保持水分的现象非常明显，有生物结皮覆盖的地表最低持水量达到20.3%～ 20.4%，为无结皮覆盖的流沙的6倍[12, 25]。在本研究中，表层土壤水文过程在旱季和雨季表现出了截然相反的分布格局，在以小降水为主，土壤蒸发强烈的旱季，有结皮覆盖的表层土壤持水效应要显著高于无结皮土壤，而进入雨季结皮持水效应明显弱化，这表明生物土壤结皮的持水效应存在季节性的显著变化。李守中等在研究沙坡头地区微生物结皮对降雨拦截的作用的过程中也发现，由于微生物结皮有着比无结皮的流沙更高的持水能力，该地区一年中有10%～40%的降雨被沙丘表层的微生物结皮所保持，不能渗透到深层土壤[21]。而当降雨量增加时，生物结皮不能有效拦截雨水。在小降雨事件发生时，结皮通常不能及时阻挡水分的蒸发，在大降雨事件发生时，结皮能抑制表层土壤水分的蒸发[22]。本研究所得结果与之基本一致，本研究区旱季时间较长，雨季短暂，旱季主要以小降水为主，结皮对小降水的持水效应较高可能是由于小降水在结皮层能做短暂停留，迅速为结皮层吸收利用，而雨季大降雨事件较多，雨水对结皮层的冲击力较大，结皮层水分迅速饱和，大部分水分会因重力作用向土壤深层入渗，反而使其持水效应降低。

在生物土壤结皮持水效应发生季节变化的同时，本研究也发现，旱季和雨季表层土壤水文物理特性也存在显著的变化，这可能是研究区气候条件、干扰以及结皮自身生理和物理结构变化等各种因素综合作用的结果。研究区旱季气候干旱、风大，结皮处于一种假死状态，但是结皮的存在增加了土表的粗糙度，本身能够因降低近地表的风速而减少风蚀[23]，所以表层土壤相对紧实，总孔隙度较小。而对于无结皮区域，由于风蚀、放牧等干扰导致的表层土壤紧实度相对松散，所以有结皮的土壤容重显著高于无结皮。而在雨季，结皮(以藓类结皮为主)快速生长，导致表层土壤孔隙度增大，无结皮区由于降水导致产生一层物理结皮，使得表层土壤相对紧实，所以在雨季有结皮的表层土壤容重反而显著低于无结皮。而同时土壤总孔隙度在不同季节也发生逆转，即由旱季的有结皮小于无结皮，转变为雨季的有结皮大于无结皮。相关研究也发现，与裸地相比较，地表有结皮存在时土壤容重较小、土壤持水力明显增强，结皮可以对降雨进行有效阻截，其中以苔藓结皮的阻截能力最强[24]。目前，生物土壤结皮对土壤水分入渗的影响依然存在着广泛的争议。相关研究表明，有结皮覆盖的区域比无结皮区覆盖的区域水分的入渗量显著增加[26-30]。但一些研究则认为结皮覆盖使土壤的入渗显著减少。黄土丘陵区苔藓结皮促进土壤水分入渗，而地衣结皮在荒草地和沙棘灌丛下明显阻碍水分入渗[31]。而本研究结果显示，无论是旱季还是雨季，生物土壤结皮的存在都会降低土壤水分入渗性能，而无论有无结皮覆盖，雨季土壤水分入渗速率都低于旱季。综合以往的相关研究认为，这种结果应该与不同季节的土壤蒸发、结皮持水、土壤起始含水量等因素有关。同时，生物土壤结皮的发育影响降水对深层土壤水分补充，从长期的生态效应来看：一方面，土壤深层水分补充受到限制可能会对柠条自身的生长起到负面效应；另一方面，随着灌木生长受到限制，逐渐衰退，这又会有利于灌木林下草本植被的恢复和演替，但是其具体的过程机制还需要进一步的研究。

综上所述，人工柠条林表层土壤结皮层水分含量动态在旱季和雨季表现出了截然相反的格局，其持水效应在以小降水为主，土壤蒸发强烈的旱季体现最为典型，但是进入雨季结皮的相对持水效应弱化甚至丧失。在生物土壤结皮旱季和雨季生长状态转换的驱动下，人工柠条林表层土壤容重、饱和含水率、总孔隙度发生季节性的显著变化。无论是旱季还是雨季，生物结皮的存在都会降低土壤水分入渗性能，而无论有无结皮覆盖，雨季土壤水分入渗速率都低于旱季。