六种淡水纤毛虫形态学研究

王丽卿 郝瑞娟 李雪琪 潘宏博

（上海海洋大学水产与生命学院， 上海 201306）

六种淡水纤毛虫形态学研究

王丽卿 郝瑞娟 李雪琪 潘宏博

（上海海洋大学水产与生命学院， 上海 201306）

借助活体观察和银染法对6种淡水纤毛虫（纵长板壳虫Coleps elongatus、瓜形原膜袋虫Protocyclidium citrullus、亨氏累枝虫Epistylis hentscheli、钟形钟虫Vorticella campanula、长柄球吸管虫Metacineta macrocaulis、四分锤吸管虫Tokophrya quadripatita）的形态和纤毛图式进行了详尽研究。本工作首次描述了亨氏累枝虫、四分锤吸管虫、纵长板壳虫的中国种群， 同时揭示了亨氏累枝虫长期未知的纤毛图式特征并给出该种类的新定义: 虫体高钟形， 活体大小约（100—130） μm×（60—65） μm； 伸缩泡1个， 腹位； 大小核各1枚， 大核“C”型； 群体为规则对称二叉分枝； 口区三片小膜均由三列动基列组成， 第三小膜由三列等长的动基列组成， 其终止处高于第一小膜下端； 虫体前端到反口纤毛环间的银线约71—74条， 反口纤毛环到帚胚间的银线约35—47条； 淡水生境。此外， 本研究对长柄球吸管虫、钟形钟虫、瓜形原膜袋虫进行了重新描述， 补充了显微照片。

纤毛虫； 亨氏累枝虫； 纤毛图式； 形态学

纤毛虫是原生动物中最复杂和最高等的类群，在微食物网及生态系统的物质循环和能量流动中作用重大。国内对于纤毛虫的研究起步较晚， 王家楫、倪达书、张作人等从20世纪20年代开始， 对各类自由生和共栖生纤毛虫的分类学、生态学等做了开创性研究。近30年来， 我国在纤毛虫各领域的研究均取得了长足的发展， 甚至有些已处于国际领先水平。但是在纤毛虫形态分类学方面， 海水和淡水领域研究严重不平衡: 对海洋纤毛虫的研究较多， 尤其是对北方黄渤海水域纤毛虫的研究取得了大量优秀的成果； 对淡水纤毛虫的研究相对偏少，仅在武汉、兰州、黑龙江等地有一些零星报道［1—5］。这造成国内淡水生态学者对其进行鉴定时大多仍依靠《微型生物监测新技术》、《原生动物学》和《西藏水生无脊椎动物》［6—8］等， 而3本著作虽有较为细致的形态绘图和活体形态描述， 但其缺少准确鉴定所必需的纤毛图式信息， 也无任何照片信息，较难基于此进行准确鉴定。

本文采用人工基质方法对上海海洋大学校园一人工湖的纤毛虫种类构成进行调查研究， 共采集分离出6种该类生物， 并通过活体观察与现代银染法， 对其进行详细的形态学重描述。以期为纤毛虫区系和淡水生态学研究提供基础资料。

1 材料与方法

1.1 采样点概况

上海海洋大学校园人工湖（N 30°53′11.01′，E 121°53′26.85′）位于上海市南汇东滩湿地， 该湖于2007年人工开挖， 横穿上海海洋大学， 一端有闸口，外接芦潮引河直入东海。水体面积为0.061 km2， 平均水深3.2 m， 海拔约4 m。

1.2 样品采集与理化因子

样品于2014年10月以PFU和载玻片法釆自上海海洋大学校园一人工湖。采集的玻片和PFU均悬挂于水深1 m处， 2—10d后取回， 期间采样点的水温为20—22.2℃， 溶氧约32%—68.6%， pH约8.12—8.81， 透明度约70—120 cm， 盐度0.5‰， 总氮（TN） 1.79—2.98 mg/L， 总磷（TP） 0.01—0.17 mg/L，叶绿素a （Chl.a） 0.0013—0.0294 mg/L， 氨氮（NH3-N） 0.025—0.034 mg/L。样品取回后镜检， Olympus BX53显微镜下放大100—1000倍进行活体观察、记录和拍照。染色、制片、名词学等参照Wilbert［9］及Lynn［10］。

2 结果与讨论

2.1 纵长板壳虫 Coleps elongatus Ehenberg， 1830（图版 Ⅰ-1—5、8）

形态学描述 活体大小通常为（50—70） μm×（25—40） μm， 虫体卵圆形， 尾部浑圆约具3枚棘刺（图版Ⅰ-1、2、4）。盔板共6环， “8”字型双窗口（图版Ⅰ-3）， 前主盔板和后主盔板窗口数分别为5和4。大小核各一枚（图版Ⅰ-8）， 位于体中部， 其中大核近球形， 大小约（10—20） μm×（10—16） μm。内质透明无色， 无共生藻。伸缩泡一个， 直径约为7 μm， 位于尾端， 排空时间约2s。体纤毛长约12 μm， 排列整齐规律； 体动基列为成对毛基粒组成， 共14—16纵列，每列14—16对； 尾纤毛两根， 长约20 μm。

讨论和比较 Ehrenberg［11］在1830年首次报道了纵长板壳虫， 但是没有进行形态描述和说明。Kahl［12］基于活体观察进行了重描述。1999年Foissner等［13］利用活体观察和银染以及扫描电镜等技术对奥地利种群进行了详细研究。本种群与奥地利种群相比， 体长稍短［（50—70） μm×（25—40） μm vs. （60—80） μm×（25—30） μm］， 其余特征均完全吻合， 为同一种。与同属相似种（Coleps hirtus、Coleps spetai、Coleps amphacanthus）不同， 本种前主盔板每列具5个窗口， 具两根尾毛且无共生藻［13］。

2.2 瓜形原膜袋虫 Protocyclidium citrullus （Cohn，1865）Foissner， Agatha and Berger， 2002 （图版 Ⅰ-6、7、9—13）

形态学描述 虫体椭圆形， 活体大小为（20—30） μm×（15—25） μm， 顶端平截且具一裸毛区（图版Ⅰ-11）。细胞质内含透明无色内质颗粒和食物泡。大小核各一枚， 球形（图版Ⅰ-6）， 染色后大核约为（9—12） μm×（7—10） μm。伸缩泡一个， 直径约5 μm， 开口于末端（图版Ⅰ-7、9、10）， 排空时间约1—2s。体纤毛长12 μm， 尾纤毛一根， 长约20 μm（图版Ⅰ-9）。共15列体动基列， 在体前1/2为双动基系， 后半部为单动基系， 口区左侧第n和n-1列体动基列较短， 终止于体后1/3处； 第一体动基列具15—16个毛基粒， 第n体动基列的毛基粒数为10—12。口侧膜发达； 小膜三片， 难以区分（图版Ⅰ-12）； 活体下虫体游动迅速， 常静息不动且时间较长。

讨论和比较 Foissner等［14］对原膜袋虫属进行修订后， 将该种从膜袋虫属移入原膜袋虫属。国内对瓜形原膜袋虫的描述最早为Song等［15］基于青岛海水种群的研究， 本种群与其相比纤毛图式完全相同， 但个体较大［（20—30） μm×（15—25） μm vs.（18—20） μm×12 μm］。此前， Czapik［16］和Foissner［17］分别曾在淡水和海水发现该种， 我们的结果也进一步证明了该种类对盐度具有广泛适应性。

2.3 亨氏累枝虫 Epistylis hentscheli Kahl， 1935 （图版Ⅱ-14—17、图版Ⅲ-18—25）

修订后的定义 活体大小约（100—130） μm×（60—65） μm。群体为规则对称二叉分枝， 个员伸展时呈不对称高钟形。伸缩泡1枚， 位于腹缘。大小核各一枚， 大核马蹄形。银线排列极紧密， 从虫体前端到反口纤毛环间的银线约71—74条， 反口纤毛环到帚胚间的银线约35—47条； 口区三片小膜均由三列动基列组成， 小膜2终止处高于小膜1下端。

形态学描述 个体伸展时呈高钟形， 长约（100—130） μm×（60—65） μm， 完全伸展状态下不对称， 最宽处位于口围缘处， 外展明显， 其下有缢缩（图版Ⅱ-14， 图版Ⅲ-18、19、21）。低倍镜下表膜光滑， 高倍镜下可见虫体表膜具有明显环纹。部分细胞体周围有较多共生细菌直立排布。

在低倍镜下细胞质因含大量黄色的食物颗粒或直径约10—15 μm的食物泡而显棕黄色。伸缩泡1枚， 位于腹缘， 大小约为15 μm （图版Ⅲ-25）。大小核各一枚， 其中大核马蹄形， 横位排列， 围着口前庭，小核位于大核上部（图版Ⅲ-20）。

群体为规则对称二叉分枝（图版Ⅱ-17）， 群体的分枝较密， 使所有个员沿一个弧面密集排列， 形成密实的伞状， 此为低倍镜下观察的突出特征； 个员大小均一， 无分化， 虫高度达1800 μm； 中高倍镜下可见柄部表面布有横向排列的条纹（图版Ⅲ-24）。

口区的动基列均围绕口区1.5圈后进入口前庭，而后在口前庭内旋转约1周（图版Ⅱ-16）。口区三片小膜均由三列动基列组成（图版Ⅱ-15）， 小膜2终止处高于小膜1下端， 第三小膜由三列等长动基列组成， 其中外侧动基列和内侧动基列的毛基粒排列紧密， 而中间一列动基列的毛基粒排列较稀疏（图版Ⅲ-22）。芽动基列位于口前庭的上半部， 与单动基列平行。反口纤毛环由围绕在虫体后1/3处的一圈双动基系构成。

银线系统排列极紧密， 有稀疏的嗜银颗粒散布于银线上， 从虫体前端到反口纤毛环间的银线约71—74条， 反口纤毛环到帚胚间的银线约35—47条（图版Ⅲ-23）。

讨论和比较 1935年Kahl［18］对Hentschel发现的累枝虫未定种命名为亨氏累枝虫Epistylis hentscheli， 随后鲜有报导。Foissner等［19］基于活体特征对其进行了详细的描述， 但仍未给出纤毛图式信息。在国内， Miao等［20］虽基于亨氏累枝虫中国种群的分子生物学信息探讨过其系统地位， 但对中国种群的形态特征却一直未见报道。本种群同前人的描述在大小、形状、伸缩泡位置和枝型都相吻合， 应鉴定无误。

淡水累枝虫中褶累枝虫Epistylis plicatilis、金龟累枝虫Epistylis chrysemydis、灰盔累枝虫Epistylis gale均和亨氏累枝虫活体特征较为相似。

其中最常见的褶累枝虫与本种的活体形态最相近。但在纤毛图式方面， 褶累枝虫可从口区结构（3片小膜终止位置相同vs. 小膜2终止位置为其他两片小膜的上方）， 第3小膜动基列数目（2列vs. 3列），银线数目（前端到反口纤毛环间的银线约110—123条， 反口纤毛环到帚胚间的银线约66—83条vs.前端到反口纤毛环间的银线约71—74条， 反口纤毛环到帚胚间的银线约35—47条）［18］等特征同亨氏累枝虫相区别。

灰盔累枝虫因伸缩泡背位（vs.腹位）、柄实心（vs.空心）和“J”字型大核（vs.马蹄形）可与之区分［18］；金龟累枝虫则依据口围唇较厚、口区第三小膜终止处低于第一片小膜等特征可区分。

2.4 钟形钟虫 Vorticella campanula Ehrenberg，1831 （图版Ⅲ-26—30）

形态学描述 虫体体型为宽的倒钟状， 完全伸展时大小为（70—100） μm×（80—110） μm。通常长小于宽， 最宽位于口围缘处，虫体顶面观为一近圆形（图版Ⅲ-30）。口围缘外展明显， 其下有缢缩。口围部有一空泡（图版Ⅲ-26）。高倍镜下可观察到虫体表膜具环纹。大核为“J”字型（图版Ⅲ-28）。体内充满黑色晶体颗粒， 使得虫体呈灰黑色。伸缩泡未观察到。柄收缩时如弹簧状（图版Ⅲ-27）， 长约为（350—600） μm， 柄肌丝上有较密集的黑色颗粒。

口区三片小膜均为3列动基列组成。第3小膜的3列动基列中， 外侧动基列最短， 其余两列延伸与第1小膜汇合（图版Ⅲ-29）。

［1］Wang S Z， Ning Y Z. Vorticella Protozoa in Lanzhou ［J］. Journal of Northwest Normal University （Natural Science）， 1989， 38（4）: 36—40 ［王士正， 宁应之. 兰州市钟虫属原生动物. 西北师范大学学报（自然科学版）， 1989，

讨论和比较 本种分布广泛， 是钟虫属最常见种类。施心路等［21］和王宁［22］分别对于釆自武汉淡水池塘和上海崇明共栖于中华绒螯蟹体表的种群进行了形态描述。本种群同国内的另两个种群形态完全一致， 小膜3也是3列动基列且外侧动基列最短， 其余两列延伸与第1小膜汇合。

2.5 长柄球吸管虫 Metacineta macrocaulis （Stokes，1887） Matthes， 1954 （图版Ⅳ-31—37）

形态学描述 虫体由椭圆形细胞体和透明的鞘组成， 细胞体位于鞘的上部（图版Ⅳ-31—33）。虫体细胞体顶面观球形， 鞘为一多边形结构围着细胞体（图版Ⅳ-35）； 鞘上部膨大为倒钟形， 且在两侧各有2列突起； 下端呈柄状， 通常以鞘底端固着生活；吸管在细胞顶部放射状均匀分布， 末端膨大成球，数目约33（图版Ⅳ-31）； 大核（Ma）一枚， 呈球形或楔形（图版Ⅳ-36、37）； 伸缩泡一个， 位于细胞体边缘（图版Ⅳ-34）。

讨论和比较 吴利等［23］曾对该种的洞庭湖种群详细描述过， 但未提到其伸缩泡特征。我们的工作观察到该种具有一个伸缩泡位于细胞中部， 大核形状较洞庭湖种群略有差别（球形或楔形vs.球形或椭圆形）。

2.6 四分锤吸管虫 Tokophrya quadripatita Claparede and Lachmann， 1859 （图版Ⅳ-38—44）

形态学描述 虫体由柄和倒锤形体部组成，体部大小为（35—110） μm×（35—65） μm。顶端边缘有四个突出， 中间稍凹陷（图版Ⅲ-38、41、42、44）； 顶面观为一矩形， 四个角分别有吸管1簇， 共4簇（图版Ⅳ-44）， 有伸缩性， 末端不膨大， 分别位于体部突起处（图版Ⅳ-40）； 柄部有竖纹， 长约250 μm；大核（Ma）一枚， 楔形（图版Ⅳ-39）， 位于体部偏中下方， 未发现小核； 伸缩泡3个（图版Ⅳ-43）， 均位于体部上方， 排空时间约3s。

讨论和比较 该种为国内新记录种， 1859年Claparede和Lachmann首次发现该种类后， Bovee［24］，Matthes［25，26］都有相关报道。Foissner等［27］从活体大小、柄部长宽、大小核、伸缩泡数目、吸管结构等特征都做了详细的描述。与奥地利种群相比， 中国种群仅大核形状不同（楔形vs.椭球形）， 其余特征均吻合。38（4）: 36—40］

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MORPHOLOGY OF SIX FRESHWATER CILIATES

WANG Li-Qing， HAO Rui-Juan， LI Xue-Qi and PAN Hong-Bo
（College of Fisheries and Life Science， Shanghai Ocean University， Shanghai 201306， China）

The current study using the living observation and the silver impregnation investigated six freshwater ciliates， Coleps elongatus， Protocyclidium citrullus， Epistylis hentscheli， Vorticella campanula， Metacineta macrocaulis and Tokophrya quadripatita. The morphology of Coleps elongatus， Epistylis hentscheli and Tokophrya quadripatita were first described in China. The infraciliature of E. hentscheli was first revealed， which can be identified by the zooid asymmetric elongated shape and the size of approximately （100—130） μm×（60—65） μm in vivo. E. hentscheli has single contractile vacuole ventrally positioned， one C-shape macronucleus and one micronucleus. The freshwater habitat dichotomously branched E. hentscheli have characterization of infundibular polykinety 3 consisting of three equal ciliary rows and 71—74 transverse silverlines between peristome and aboral trochal band， while 35—47 between aboral trochal band and scopula. Other species were described in further detail and supplied with microphotographs.

Ciliate； Epistylis hentscheli； Infraciliature； Morphology

图版 I 纵长板壳虫（1—5， 8）、瓜形原膜袋虫（6—7， 9—13）Plate I Coleps elongatus （1—5， 8）， Protocyclidium citrullus （6—7， 9—13）

图版Ⅱ 亨氏累枝虫 （14—17）Plate Ⅱ Epistylis hentscheli （14—17）

图版 Ⅲ 亨氏累枝虫（18—25）、钟形钟虫（26—30）Plate Ⅲ Epistylis hentscheli （18—25）， Vorticella campanula （26—30）

图版 Ⅳ 长柄球吸管虫（31—37）、四分锤吸管虫 （38—44）Plate Ⅳ Metacineta macrocaulis （31—37）， Tokophrya quadripatita （38—44）

10.7541/2016.46

Q959.117

A

1000-3207（2016）02-0343-07

2015-05-27；

2015-10-17

国家自然科学基金项目（项目编号: 31201703）； 上海市水务局“十二五”项目（项目编号: 沪水科2011-07）； 上海市教育委员会科研创新项目（项目编号: 13YZ095）资助 ［Supported by the National Natural Science Foundation of China （No. 31201703）； “12th Five Years Program” of Shanghai Municipal Water Affairs Bureau； Innovation Program of Shanghai Municipal Education Commission（No. 13YZ095）］

王丽卿（1970—）， 女， 浙江东阳人； 教授，博士； 主要研究方向为水域生态监测和修复。E-mail: lqwang@shou.edu.cn

潘宏博， E-mail: hbpan@shou.edu.cn