热应激对家禽健康的影响

徐运杰 季丰泉 陈学华 刘以林 毛元廷 苏双良

摘  要：应激是一种恢复体内平衡的生物适应性反应。热应激是全球家禽面临的最常见的环境挑战之一，对肉鸡和蛋鸡的健康、福利和生产效率有着负面的影响。家禽对热应激的适应性反应在本质上是复杂和精细的，包括对肠道的影响。本文综述了热应激对家禽的行为、生理和健康的影响，通过深入了解热应激条件下家禽健康是如何受到影响的，就可以有针对性地采用物理方法和营养措施进行干预，降低损失，提高效益。

关键词：热应激;行为效应;生理效应;家禽

中图分类号：S858.3    文献标识码：A    文章编号：1673-1085（2021）2-0034-08

应激是动物机体对干扰其正常生理状态的刺激因素的一种反应，或者换句话说，是一种恢复体内平衡的生物适应性反应。应激非常复杂，有急性应激和慢性应激，可以持续性地发生，也可以间歇性地发生。应激源也复杂多样，如高温、低温、换料、水质、光照、药物、密度和声音等，在实际生产当中，往往是几种应激源同時存在，严重影响畜禽的健康和生产性能。但是，应激并不总是消极或有害的，在某些情况下，它实际上对机体是积极的或有益的影响。了解和控制环境条件对家禽的生产、健康和福利的影响至关重要。热应激是全世界家禽生产中最重要的环境问题，可能由多种条件引起，如气候条件、通风和温度控制故障、育雏条件不足和生长末期的饲养密度过大等。当从动物流向环境的净热能与动物产生的热能之间出现负平衡时，就会发生热应激[1]。这种不平衡是由多种环境因素（如阳光、热辐射、空气温度和湿度）和动物特征（如物种、代谢速率和体温调节机制）的组合变化引起的。肠道对任何类型的应激都特别敏感，包括热应激[2]。肠道的有效功能对家禽生产至关重要，因为它对家禽的整体健康和生产性能有着广泛的影响。然而，作为一个非常难懂和错综复杂的系统，肠道仍然被大多数人视为一个“黑匣子”，有许多基础和重要的知识缺口，仍然需要被揭开。此外，肠道与动物体内的许多其他复杂系统，如神经内分泌系统和免疫系统，产生积极地双向相互作用，因此很难完全阐明这种多方面的相互关系。本文主要阐述了热应激对家禽行为、生理和健康的影响，通过深入了解热应激条件下家禽健康是如何受到影响的，就可以综合采用物理方法和营养措施进行干预，降低损失，提高效益。

1  应激和肠道功能之间的联系

大脑和消化系统通过包括肠神经系统（ENS）、自主神经系统（ANS）、下丘脑-垂体轴（HPA）和中枢神经系统（CNS）的多个复杂路径进行双向连续通信。这种双向网络被称为脑-肠轴。来自大脑的信号可以改变肠道的运动、感觉、分泌和免疫功能，反之，来自肠道的内脏信息可以自上而下和自下而上的关系影响大脑功能[3，4]。

肠神经系统是位于整个肠道壁内的一个综合性网络，包含数百万个神经元，以控制肠道的微循环、运动以及所有外分泌和内分泌[5]。虽然与应激相关的肠道改变所涉及的脑-肠相互作用的复杂功能才刚刚开始了解，但有明确证据表明，应激会导致肠道功能紊乱，以及肠道炎症和感染。应激会激活HPA和ANS，使血清皮质酮水平和促炎细胞因子增加。这些下游信号通过脑-肠轴的神经连接与活性氧代谢物、局部炎症因子和循环细胞因子共同作用，影响肠道的稳态功能[6]。功能性肠道紊乱是指不同肠道症状的可变组合，并且这些症状并没有明确的潜在病理生理学特征。然而，除了肠-脑轴功能障碍外，还有其他一些因素在功能性肠道紊乱中发挥作用，包括轻度的粘膜炎症和慢性感染，这些疾病可由许多外部因素引起，如日粮和应激，包括热应激[7]。

2  热应激的行为效应

家禽是一种吸热恒温动物，通过平衡产热和散热，在广泛的环境条件下保持体温稳定在相对较窄的范围内。当家禽受到热应激时，行为和生理发生变化，寻求体温调节以恢复体内平衡。然而，必须牢记的是，尽管不同类型家禽的热应激反应相似，但在同一种群或群体中，强度和持续时间存在个体间差异。实际上，热应激并不是孤立存在的，通常伴随着其他应激源，如空间狭小和通风不足。此外，有证据表明，畜禽对热应激反应的许多变化也与遗传有关[8，9]。家禽的腿、肉垂和鸡冠虽然没有羽毛覆盖，但由于表面积有限，这些部位的潜热损失并不起重要作用。因此，喘气引起的潜热损失（即呼吸频率增加，包括短促和快速的呼吸）是家禽散热的主要机制。这种降低体温的机制被称为呼吸蒸发冷却，其基础是通过气囊与环境进行热交换[10]。气囊在喘气时非常有用，因为它们促进表面的空气循环，有助于增加与空气的气体交换，最终，通过呼吸导致热量蒸发损失。

除了喘气之外，受到热应激影响的家禽会花更少的时间啄食和行走，会花更多的时间喝水和静立，而且有更多的时间抬起翅膀。因此，商业化家禽生产条件下，在高温胁迫风险较高的时期，密切监测水和饲料消耗是非常重要的。水消耗的迅速增加和饲料摄入量的减少可以很好地指示家禽已受到热应激的影响。

3  热应激的生理效应

除呼吸频率发生改变外，动物在热应激条件下的主要心血管适应性反应包括身体外表面（即皮肤）的血流量增加和内脏血流量的代偿性减少（即流入内脏器官的血流减少或灌注不足），以促进热量损失并减少从周围环境获得的热量，这是维持整体血压稳定的一种机制。由此产生的缺血环境导致肠粘膜的氧气流量减少（即缺氧），促进氧化和硝化应激，导致肠上皮紧密连接变得松散和“渗漏”;进一步的损害是由于维持细胞活力和功能的营养物质和能量的减少，从而影响肠上皮细胞在肠道内的周转[11]。此外，如前所述，热应激导致主动采食量减少。Bernabucci等[12]和Morera等[13]研究表明，热应激可上调两种脂肪因子，即瘦素和脂联素的分泌及其受体的表达。这些脂肪因子负面调节摄食行为，导致饲料摄入量显著减少。这种形式的热量限制允许体温过高的动物减少代谢热的产生，否则会加剧热应激的影响。然而，饲料摄入量的突然减少会导致肠粘膜受到损害。另外，暴露在高温环境中会导致HPA和脑-肠轴的激活，以及血浆皮质酮浓度的升高，再加上主动采食量的减少，这将影响整个消化系统的功能，导致运动和通量模式、分泌活动、食糜粘度和pH值的变化。

必须强调的是，营养因素，如日粮的数量和组成，对家禽能量流动的调节有着显著的影响。如前所述，升高环境温度导致采食量降低，进而导致维持能量需求减少，以及肠道酶分泌活性降低（例如胰蛋白酶、糜蛋白酶、淀粉酶）。此外，热应激对肠粘膜的影响损害了消化功能，降低了饲料/营养物质的消化利用率，增加了饲料的肠道通过量，从而导致料便。此外，与脂肪消化相比，由于消化蛋白质所需的能量增加，在热应激条件下，家禽的新陈代谢发生变化，通过增加脂肪从头合成、减少脂肪分解和增强氨基酸分解代谢以增加脂肪积累，减少蛋白质合成，这是体温调节机制的一部分。因此，饲料效率显著降低[11，14]。

4  热应激对家禽健康的影响

4.1  热应激对肠道完整性的影响  肠道屏障基本上是由单层肠细胞、细胞膜和它们之间的紧密连接形成，被粘液层覆盖，受到局部免疫系统体液和细胞成分的保护。肠道屏障的完整性在家禽生产中至关重要。肠屏障完整性的丧失（或肠屏障功能障碍）会导致肠壁通透性增加，分子量大于150道尔顿的正常受限分子就会以非介导扩散的方式从肠腔进入循环系统，通常会导致有害的局部炎症反应，甚至可能导致全身炎症反应。这种情况通常被称为“漏肠”[15]。

许多不同的心理和生理应激都会对肠道屏障的完整性产生负面影响。在热应激的情况下，由于内脏血液供应和采食量减少，氧气和营养物质的可利用性降低，导致氧化应激和炎症反应，从而引起肠道的形态学变化和粘膜损伤。此外，热应激引起的血清皮质酮和儿茶酚胺（肾上腺素和去甲肾上腺素）水平的升高也会影响紧密连接和免疫系统。事实上，一些研究已经证明热应激如何影响肠屏障的完整性，导致家禽肠道通透性增加和局部炎症，其特征是沿着小肠（十二指肠、空肠和回肠）淋巴浆细胞浸润增加[16]。在所观察到的炎性浸润中存在嗜异性细菌，反映了细菌从肠上皮向固有层的侵袭。Alhenaky等研究表明，热应激肉鸡的血清皮质酮、内毒素脂多糖、全身炎性细胞因子、肿瘤坏死因子-α和白细胞介素-2浓度升高;与对照组相比，热应激肉鸡的脾脏和肝脏中沙门菌的患病率更高[17]。结论是热应激破坏了肠道屏障，导致肠道对内毒素的通透性增加，腸道病原体易位。Wu等研究表明，热应激下家禽肠道通透性的增加是由细胞间和细胞旁紧密连接的破坏引起的[18]。Varasteh等研究，通过评估不同的生物标志物，包括热休克蛋白（HSP）、热休克因子（HSF）、粘着连接、紧密连接、细胞因子和氧化应激标记物，为不同肠段对热应激敏感性的差异提供了证据[19]。与空肠相比，回肠中这些生物标记物表达水平的改变更为明显。上调和激活HSF的靶点主要是热诱导蛋白，如HSP70和HSP90，它们在调节蛋白质稳态中起着重要作用，被认为是组织损伤的一般标记物，在细胞和组织的保护和修复中起着重要作用[20]。此外，热应激引起的变化还伴有炎症反应和组织/细胞损伤，可能是由肠道屏障破坏和病原体渗透引起的。

在热应激条件下，家禽肠道还发生形态学和组织病理学变化。主要表现为绒毛高度降低和隐窝深度增加，绒毛高度和降窝深度之比降低。此外，热应激条件下肉鸡十二指肠、空肠和回肠粘膜绒毛基底宽度增加和上皮细胞面积减少。

4.2  热应激对免疫系统的影响  免疫系统的一个主要组成部分是肠道相关淋巴组织，它在家禽中由位于上皮层（上皮内淋巴细胞）和固有层的淋巴细胞以及特殊的淋巴结构，如派尔集合淋巴结、梅克尔憩室、盲肠扁桃体和法氏囊组成。如前所述，肠道免疫系统、中枢神经系统和内分泌系统通过双向途径相互作用。此外，有大量证据表明，肠道神经元和肠道免疫细胞具有共同的调节机制，能够协调应对挑战，各种应激源通过影响这些系统的相互作用使免疫反应失调，因此，增加对病原体的敏感性，影响感染和病理的严重性，甚至对疫苗的反应产生负面影响[21，22]。已有研究表明，淋巴细胞、单核细胞或巨噬细胞和粒细胞对HPA和交感肾上腺髓质轴的许多神经内分泌产物（如皮质酮和儿茶酚胺）具有受体，这些受体可影响细胞的运输、增殖、细胞因子分泌、抗体产生和细胞溶解活性[23]。

在家禽中，有学者专门研究了热应激对免疫反应的影响。总的来说，所有的结果都表明热应激对肉鸡和蛋鸡具有免疫抑制作用，表现为肠道上皮内淋巴细胞和免疫球蛋白A分泌细胞数量减少，抗体反应减弱和巨噬细胞吞噬活性降低[16];在受到热应激的肉鸡和蛋鸡中，胸腺、法氏囊、脾脏和肝脏的相对重量较低[24]。此外，几项研究表明，热应激可以改变循环细胞的水平，使循环淋巴细胞数量减少和嗜异性白细胞数量增多，嗜异性白细胞与淋巴细胞比率增加，原因是由于热应激导致循环糖皮质激素浓度增加，尤其是通过HPA轴激活释放的皮质酮[25]。

4.3  热应激对肠道菌群的影响  肠道微生物群是一个生态系统，家禽的肠道含有非常复杂和高度多样化的微生物群，它们广泛地与宿主双向相互作用，并利用食物作为底物，构成肠-微生物-脑轴。基于这种密切而复杂的关系，肠道微生物群极易受宿主和环境因素（包括热应激）的影响，可以使肠道微生物从一种状态转变为另一种状态。这些变化可能是暂时的，然后便迅速切回到健康的默认状态，或者这些变化也可以是长期的，最终导致慢性疾病的发生。尽管应激对肠道微生物群落的结构和活动具有调节作用，但这些影响或反应的确切机制仍在探索之中。在家禽中，一些研究表明热应激对肉鸡和蛋鸡肠道微生物群的组成和结构有显著影响，具体变化包括乳酸杆菌（Lactobacillus）和双歧杆菌（Bifidobacterium）水平降低，梭状芽孢杆菌（Clostridium）和大肠杆菌总数水平升高，并且不同肠段的影响效应不同，小肠比盲肠更敏感[26，27]。

健康的肠道微生物群的公认标准就是肠道微生物应具有高度多样性（即丰富的微生物种类）、稳定性和恢复力。热应激可通过多种生物学途径直接或间接影响肠道微生物群。①饲料摄入量减少和耗水量增加将影响肠道中用作微生物群底物的营养素的可用性，并引发肠道环境的各种额外变化，如分泌活动、运动模式和食糜粘度;②HPA轴的激活会导致免疫系统的改变，进而改变宿主与微生物群之间的相互作用;③流向肠道的血流减少和由此产生的缺氧会对粘膜造成明显的损害，导致氧化应激和炎症的发生，从而破坏肠道的完整性。随着肠粘膜屏障的受损，肠腔中的细菌进入宿主，有可能引起全身性的感染。未来，需要更标准化的模型和方法来揭示家禽肠道微生物群对应激源的反应，特别是热应激。

5  热应激对食品安全的影响

众所周知，应激是一个可以导致动物增加病原体定殖的环境因素，病原体随粪便排出并水平传播。如前所述，应激导致的肠道屏障完整性丧失、免疫反应中断和肠道微生物群的变异损害了宿主固有的保护机制，增加了沙门菌（Salmonella）、弯曲杆菌（Campylobacter）和大肠杆菌（Escherichia coli）等病原体在肠道内定殖并侵入宿主的可能性。家禽中的这种定殖将增加加工过程中屠体污染的风险，并增加沙门菌转移到生殖道的可能性，在生殖道形成过程中，沙门菌可能污染鸡蛋和雏鸡。例如，Burkholder等使用体外方法研究表明，当组织来源于热应激家禽时，肠炎沙门菌的粘膜附着增加[28]。此外，Quinteiro-Filho等研究表明，肉鸡在热应激条件下，由肠炎沙门菌（Salmonella Enteritidis）诱发的肠道炎症增加，并引发病原体转位，增加沙门菌在嗉囊和盲肠中的定殖，以及对脾脏、肝脏和骨髓的侵袭，导致脾脏样本中病原体水平升高[16]。事实上，几项流行病学研究报告了沙门菌和弯曲杆菌在肉鸡群和蛋鸡群以及零售家禽产品中的发生率的季节性影响[29，30]。因此，有理由推测，热应激效应会导致动物产品污染风险增加，从而增加食品安全风险。

6  热应激干预措施

6.1  物理方法  高温季节，禽舍可采用风扇、冷风机或湿帘负压风机进行物理降温，但是降温效果与外界的温度和湿度密切相关。郝中禹等[31]报道，湿帘负压风机和冷风机降温措施均可缓解持续炎热气温对研究动物免疫功能的影响，但以湿帘负压风机降温效果最优。另外，屋顶喷淋和禽舍环境绿化也是高温季节舍内降温的有效途径。

6.2  营养措施  高温季节，企业配方师都会根据经验调整配方的原料组成和营养水平，同时也会选择性的在配方中添加或提高维生素、小苏打、氯化钾、多酚类植提取物等，能够预防或缓解热应激的功能性添加剂。

6.2.1  维生素  王宣懿等[32]研究了不同维生素E水平对热应激雏鸡的影响，结果表明，维生素E具有缓解急性热应激造成雏鸡抗氧化损伤的作用，随着饲料中维生素E添加剂量的增加，血清NO含量逐渐下降，血清GSH-Px活性逐渐回升。魏霖等[33]研究报道，日粮中单独添加200 mg/kg 维生素E或500 mg/kg 胆汁酸均可改善肉鸡在热应激条件下的日增重，改善肝肾功能，但两者联合使用未出现协同效应。另外，日粮单独或联合添加锌和维生素C均可显著改善热应激条件下肉鸡的生长性能和免疫状态[34]。日粮中添加维生素C和黄芪多糖均具有提高热应激条件下蛋鸡肠道绒毛高度的作用，相比维生素C，饲粮中添加0.5 g/kg黄芪多糖对蛋鸡肠道健康更具有促进作用，而添加0.2 g/kg维生素C可通过提高蛋壳腺组织中碳酸酐酶及骨桥蛋白 mRNA的相对表达量进而提高蛋壳强度[35]。此外，维生素C还可通过抗氧化能力而缓解热应激导致蛋仔鸡的肝和肾组织细胞损伤。

6.2.2  小苏打和氯化钾  热应激环境下，禽的采食量降低10%～20%，甚至更多，对生长性能有较大的负面影响。有研究表明，离子平衡（Na+和K+）的饲粮对于缓解肉鸡的热应激有一定作用。高温刺激可使肉鸡的呼吸频率由 25 次/min 增加到150 次/min，血液中 CO2分压和 HCO3-浓度下降， 造成呼吸性碱中毒和脱水，抑制肉鸡生长。饲粮添加 NaHCO3有助于恢复被消耗的血液 HCO3-和CO2分压，降低血液 pH和体温。另外，热应激导致肉鸡饮水量增加，K+经肾排出量增加，从而致使血清中K+浓度显著下降，提高饲料中的K水平有助于维持血清K+浓度稳定。所以热应激下有必要适当提高肉鸡饲粮中Na和K的水平。刘松柏等[36]研究表明，适当提高饲料中钠水平（0.22%）对于缓解黄羽肉鸡的热应激有益，饲料中添加0.3%小苏打显著改善热应激环境下黄羽肉鸡的料肉比。另外，提高饲料中的钾水平也能缓解黄羽肉鸡热应激。

6.2.3  多酚类植物提取物  茶多酚是茶叶中多羟基酚类化合物的复合物，由30种以上的酚类物质组成，其主体成分是儿茶素及其衍生物，是茶叶中具有保健功能的主要化学成分。茶多酚除了具有抗氧化、抗癌、抑菌、抗炎等生物学功能外，连锐锐等[37]用海兰褐蛋鸡研究表明，茶多酚还可以有效缓解热应激对心肌细胞的损伤，对热应激条件下的心肌细胞有良好的保护作用，其可通过增强抗氧化能力，激活热休克反应来缓解热应激对心肌细胞的损伤，抵抗热应激的侵害。李桦等[38]研究表明，在饮水中添加绿茶多酚能不同程度改善热应激对肉鸡血液相关生化指标与抗氧化的不良影响。此外，在饮水中添加绿茶多酚还能够不同程度缓解热应激对肉鸡部分免疫功能的不良影响。在热应激条件下，200 mg/kg茶多酚和200 mg/kg L-茶氨酸同时添加，抗氧化效果较理想[39]。

6.2.4  其它  甜菜碱是一种生物碱，学名为三甲基甘氨酸，化学结构与氨基酸相似，属季铵碱类物质。田梅等[40]评估了甜菜碱对热应激条件下肉鸭血液指标、电解质、气体分压和盲肠短链脂肪酸含量的影响，结果表明，饲喂1500 mg/kg甜菜碱日粮的肉鸭较对照组体重显著提高，盲肠中总短链脂肪酸、乙酸、丙酸的浓度较高，而丁酸、异丁酸、戊酸和异戊酸含量较低。丁君辉等[41]研究表明，日粮中添加0.5～1 g/kg甜菜碱可以缓解热应激对笼养山麻鸭的影响。饮水中添加0.2%甜菜碱可以显著提高热应激肉鸡胸肌肌肉品质[42]、显著提高热应激状态下肉鸡血清的抗氧化功能[43]和有效地缓解热应激对肉鸡肝肾功能的损伤[44]。热应激可使产蛋鸡的新陈代谢和生理机能发生变化，导致生产性能下降，而飼粮中添加400 mg/kg甜菜碱可以改善热应激对蛋鸡的损伤，提高蛋鸡的生产性能[45]。

γ-氨基丁酸（GABA）是一種四碳、非蛋白氨基酸。骞守法等[46]研究表明，饲粮中添加150 mg/kg GABA降低了夏季热应激鸡的直肠温度及血清中促肾上腺皮质激素释放激素、促肾上腺皮质激素、皮质酮和热休克蛋白70含量，具有抑制夏季热应激鸡下丘脑-垂体-肾上腺轴（HPA轴）激素分泌的功能。

酸化剂是一种绿色饲料添加剂，可降低饲料系酸力和肠道pH值，提高消化酶活性，调节肠道微生态平衡，促进养分消化吸收，从而提升畜禽生产性能、增强免疫和缓解应激。刘圈炜等[47]研究表明，饲粮中添加2 g/kg复合酸化剂可以使热应激文昌鸡的蛋白质代谢和免疫功能趋于正常，减缓了热应激对脂质代谢与吸收的不利影响，改善热应激文昌鸡的生长性能。N-乙酰半胱氨酸是一种有机物，白色结晶性粉末，有类似蒜的臭气，味酸。杨淑霞等研究表明，日粮添加0.1% N-乙酰半胱氨酸可以提高热应激条件下肉鸡的生长性能，改善肠绒毛形态，提高消化酶含量，维持肠道能量和抗氧化状态[48]。

7  总结和展望

综上所述，热应激是世界范围内家禽生产面临的最重要的环境应激因子之一，导致生产性能下降，禽蛋质量下降。热应激对家禽健康的影响也非常大，其中，肠道对热应激非常敏感和脆弱，可以观察到多种变化，包括生理和免疫反应、肠道完整性受损和炎症以及微生物群的显著变化。当然，不同品种、不同个体、不同阶段、不同季节、不同营养状态、不同管理条件下家禽对热应激的反应存在差异。热应激也要区分急性热应激和慢性热应激，应激源往往也复杂多样。实际生产中，针对热应激带来的危害，应综合采用物理方法和营养措施进行干预。营养措施主要侧重于营养调控（即根据家禽的代谢状况制定日粮配方），以及饲料中添加一些预防或缓解热应激的功能性添加剂。然而，大多数干预措施的有效性是可变或不一致的。显然，怎样有效的应对热应激对家禽生产的影响还有很大的改进空间。

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Effects of Heat Stress on Poultry Health

XU Yunjie1，2，JI fengquan3，CHEN Xuehua1，LIU Yilin1，MAO Yuanting1，SU Shuangliang1

（1.Shandong Highmade Group Co.， Ltd.，Shandong 251700，China;

2. Tangrenshen Group Shares Co.， Ltd.，Hunan 412000，China;

3.Huimin County Agricultural and Rural Service Center， Shandong 251700，China）

Abstract： Stress is a kind of biological adaptive response to restore body balance. Heat stress is one of the most common environmental challenges faced by poultry worldwide， which has a negative impact on the health， welfare and productivity of Broilers and layers. The adaptive responses of poultry to heat stress are complex and delicate in nature， including the effects on the gut. In this paper， the effects of heat stress on the behavior， physiology and health of poultry were reviewed. Through in-depth understanding of how the health of poultry was affected under the condition of heat stress， physical methods and nutritional measures could be targeted to reduce losses and improve benefits.

Keywords： heat stress; behavioral effect; physiological effect; poultry

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