睡眠剥夺对面孔情绪加工的影响
——认知神经科学的视角

雷 旭, 白 朵, 米怡祺

(西南大学 心理学部 睡眠神经影像中心, 重庆 400715)

充足的睡眠对面孔情绪的感知、识别和反应具有重要意义.睡眠不足会影响个体对面部情绪信息的分类、强度评级等方方面面[1].面孔情绪加工在社会互动中起着关键的作用,并决定我们的社会行为[2].迅速地感知与精确地识别面孔情绪,有助于人际交往的顺利开展.

睡眠是人类不可或缺的生理现象,通常可以划分为非快速眼动(NREM)睡眠与快速眼动(REM)睡眠两阶段.对应于睡眠深度的增加,前者可以进一步细分为3个阶段.N1代表浅睡眠阶段,N2和N3为深度睡眠阶段,N3也称慢波睡眠(SWS).实验室睡眠剥夺(sleep deprivation,SD)能够较好模拟因疾病和生活方式导致的睡眠不足或缺乏.根据剥夺的时长与阶段,可以分为整夜睡眠剥夺、长期-部分睡眠限制和选择性睡眠剥夺[3],后者又可以分为快速眼动睡眠剥夺(REMSD)和非快速眼动睡眠剥夺,如慢波睡眠剥夺(SWSD),见图1.

面部加工是神经特异性的[2],主要涉及的脑结构为基底节、边缘系统和前额叶区域[4],不同情绪面孔激活的脑区不同.愤怒面孔的处理与基底节、前扣带及右侧海马旁回的激活更为相关[5];悲伤面孔能诱发更强的杏仁核、腹内侧前额叶、右侧额下回的激活[6];恐惧面孔的呈现则更多影响杏仁核和海马边缘结构的活动[7],快乐面孔的加工涉及右侧颞上回和左前扣带等广泛区域.SD对大脑的影响与这些核心脑区关联紧密,内侧前额叶、颞叶和海马之间的功能连接在SD后下降[8],并使这些结构无法很好地与其他任务相关的脑结构保持分离,从而导致SD后的认知缺陷.SD会增强杏仁核对负性刺激的反应,降低杏仁核与前额叶的功能连接,并改变杏仁核、前扣带和脑岛对不同强度情绪刺激的敏感性[9],SD降低了前额叶、扣带、楔前叶这些认知情感枢纽功能连接[10].综上可能是SD导致面孔情绪加工异常的原因,这些脑区功能的改变并非是在任务执行时的直接发现,且选择性的阶段剥夺在其中的角色尚不明确.当睡眠不足不可避免时,探明睡眠阶段及特征对面孔情绪加工不同方面的作用具有现实意义.本文以行为及认知神经科学的视角对现有睡眠影响面孔情绪加工的相关文献进行梳理,介绍睡眠阶段在其中的作用,并根据当前研究的局限,为睡眠在情感社会功能的角色研究提供一些新的视角.

1 睡眠研究中常用的面孔情绪加工的范式介绍

睡眠缺乏对面孔情绪加工不同方面的影响,行为上已得到充分研究.睡眠不足会损失个体的情绪分类能力,无法准确区分特定的情绪面孔[11];弱化情绪面孔的强度评级,SD使个体的评价更偏向于中性[12];情绪记忆巩固方面,良好的睡眠能够巩固情绪面孔的记忆,提高醒后面孔新旧判断的准确率[13].采用的范式从一开始的简单面孔的情绪分类[14],如埃克曼60人脸测试(Ekman 60 faces test),到基本情绪面孔混淆变形后,复杂情绪的效价分类与强度评级[15],或与其他任务结合,如点探测、面孔新旧识别[13,16],通过脑电图(EEG)、肌电图(EMG)和功能磁共振技术(FMRI),探讨睡眠对情绪分类、强度评级及记忆巩固的影响程度.本文的面孔情绪加工主要讨论以面孔为刺激素材的情绪分类、情绪强度评价和情绪记忆巩固任务(如图2所示).

图 1 睡眠阶段及睡眠剥夺的种类

最基本的情绪面孔分类范式为埃克曼60人脸测试(Ekman 60 faces test),呈现6种常见的面部表情(包括快乐、悲伤、惊讶、恐惧、厌恶和愤怒),对面孔的情绪进行分类[11,14].为增加材料的生态效度,研究者使用2种基本的情绪面孔进行高度混淆(例如70%厌恶+30%悲伤),如情绪六边形测试(emotion hexagon test,EHT),或者使用面部变形软件Morpheus 4.0,将几种不同情绪图片中的每张都变形为同一个人的中性脸,再为每种情绪生成不同情绪强度的图像,要求被试对每张面部图片进行效价归类[17]或情绪强度按键评分[12].睡眠对情绪面孔记忆巩固的研究范式通常需要被试完成2个部分,即睡眠前的编码学习阶段和醒后的面孔新旧识别阶段,编码阶段的任务可以是与主动记忆无关的面孔情绪效价归类,也可以是3D虚拟现实交互过程中对人脸的偶然学习.

图 2 面孔情绪加工范式

动态情绪面孔材料由于具有面部肌肉和面部表情的自然运动,更加贴近日常生活,且其可以帮助识别情绪表达的细微差异,这对临床诊断与治疗具有价值,因此也被纳入到睡眠对面孔情绪加工领域的研究之中[18-19].

2 睡眠剥夺对情绪面孔加工的影响

2.1 整夜剥夺Huck等[14]通过2个情绪面孔分类任务(Ekman 60 faces test和EHT)最早考察了整夜的SD对面孔情绪分类的影响,发现SD并不影响6种基本情绪的区分,而是损伤了在两两不同比例混合的复杂情绪面孔中准确区分主导情绪的能力.随后继续对该数据进行深入挖掘,结果发现,SD损伤了复杂面孔中快乐和悲伤情绪的分类[11].研究者聚焦于SD对特定面孔情绪的影响,并相继从不同层面给出了证据,见表1.

表1(续)

表 1 睡眠和面孔情绪加工的研究分类

选用情绪面孔和情绪词汇作为实验材料,检测24 h的SD对情绪效价分类影响的研究发现,SD尤其增加了对中性面孔分类的反应时,损害了中性和积极情绪面孔效价分类的准确率,并未影响消极情绪面孔的准确分类.区别于面孔,SD降低了情绪词汇整体的分类速度,但与情绪无关[16].面部表情似乎是一种特殊的视觉情绪刺激,消极面孔能够抵抗SD导致的低唤醒效应的影响.SD对中性面孔处理的损伤可能是杏仁核与前额叶连接降低所带来情绪中立的丧失.敏感于面部表情的脑电N170成分,能够从毫秒级显示出面部情绪编码的时间进程[29-30].剥夺31.5 h睡眠的脑电记录发现,个体对情绪强度为100%的悲伤面孔的分类准确性明显低于对照组,且对所有情绪的分类反应时较慢,P1更小,N170更大,表明SD对低水平视觉处理的普遍损害;在情绪模糊的变形脸任务中,SD组仍表现出对悲伤面孔较低的分类准确性,N170振幅随着恐惧和愤怒面孔感知难度的增加而增加,随着悲伤面孔感知难度的增加而下降[17],这一结果表明,睡眠不足会导致神经募集更多的资源参与威胁及生存相关线索的加工,而关闭了对一般刺激的分类,如悲伤面孔.这些研究均是采用静态面孔材料.动态多模态测试结合了视觉(面孔、肢体)、听觉的情感线索,这一敏感且生态有效的测量方法显示,睡眠时间、自我报告的睡眠质量以及32 h的SD并不能预测整体情绪面孔的分类准确性或速度[19],SD可能对动态刺激中视听信息处理的影响不同,背后的神经机制并不明确,需要影像的证据予以支撑.

理解面孔情绪对人际互动至关重要,但准确推断出他人面孔表达情绪的强烈程度也很重要.30 h的剥夺会使变形水平在中等强度范围内的愤怒和快乐表情的强度评级明显降低,分别对应于威胁与奖励相关的线索,没有发现在悲伤面孔评价上的表现差异[12],可能由于加工自主唤醒水平更强的刺激时,前扣带等皮层的参与,而并未涉及自主唤醒水平较低的悲伤面孔的评价.SD使个体将情绪面孔视为更具威胁性的刺激,并且观察到SD在加工面孔时杏仁核、前脑岛、前扣带等中枢神经系统的损害,及在相关面部线索威胁评判时外周神经系统的损伤[20].

情绪面孔记忆方面,缺乏睡眠会损伤面孔的新旧识别记忆[2],但没有发现面孔识别测试前2 d的整晚剥夺对情绪面孔识别记忆的损伤与情绪效价的关系[21].

以上结论不一,但显示了复杂、微妙的面部表情的分类、评级更容易受到整夜SD的损伤,可能是由于SD使杏仁核、前脑岛、前扣带的活动异常,以及杏仁核与背外侧前额叶降低的功能连接所致[31].前面提到,SD对脑网络的影响是一般性的,因此在分离睡眠影响面孔加工的情绪效应时,要特别注意范式的选择及注意力在其中的作用.

纵向研究表明,即便是微小的自然发生的睡眠效率的变化,也会导致第二天情感任务表现的显著恶化[1],片段化睡眠也会影响面孔情绪的加工[32].因此有必要探讨更加贴近日常生活的睡眠限制,以及不同睡眠阶段对情绪面孔加工的作用,其背后涉及的脑机制是否存在差异.

2.2 长期-部分剥夺除了SD以外,慢性睡眠紊乱的个体也表现出面部情绪加工的损伤[32].采用3年的纵向追踪设计,对青少年早期睡眠质量与面部情绪信息处理的关系进行研究,结果显示,体动记录仪检测到的睡眠效率较低的儿童在面部情绪识别任务中表现较差,且这种睡眠问题带来的面孔信息处理的缺陷会维持1～2年[22].

睡眠限制能够较好地模拟日常生活中的睡眠不足.5 d的4 h睡眠(3:00—6:00)与5 d的8 h正常睡眠相比,观看恐惧面孔时,左侧杏仁核的激活增加,杏仁核与前扣带之间的连通性减少,且与睡眠不足的程度(睡眠后,前2 h慢波与δ的频率)成正比,没有发现加工快乐面孔时的脑区变化[27].这与整夜SD对积极面孔分类的研究结果并不一致.使用EMG记录情绪面孔刺激时的面部肌肉活动,4 h的睡眠(2:00—6:00)降低了面部肌肉对情绪刺激所作一致或不一致的表情模拟反应,未影响快乐和愤怒面孔效价和唤醒度的评分[24],但即时的面孔回应对于日常生活中成功的社会互动至关重要.

将睡眠限制在3:00—7:00的面孔情绪分类研究中,没有发现在愤怒与恐惧模糊面孔分类时N170振幅的变化,而在悲伤面孔上发现了更大的N170振幅[25].这与Cote等[17]采用整夜SD的模糊情绪面孔分类范式所发现的威胁相关面孔(恐惧与愤怒)N170振幅更大,悲伤面孔上的N170振幅更小的结论相反.作者解释为睡眠不足的量和处理悲伤面孔的影响可能存在剂量反应效应,在整夜剥夺的情况下,处理非威胁相关的悲伤面孔的努力可能会被放弃.该研究为睡眠不足影响悲伤面孔的加工提供了另一个视角的证据.

以上睡眠限制的研究所处的时间段大多在后半夜,通常为REM睡眠更加丰富的阶段,睡眠阶段及睡眠限制的时长均会影响面孔情绪加工的表现,缺乏相关的神经影像证据,且没有对情绪面孔记忆巩固的研究.延长睡眠可以通过前额叶抑制杏仁核活动来改善长期睡眠不足带来的情绪失调[33],如消极心境和情绪不稳定.认知行为疗法(CBT-I)对睡眠的改善能够降低抑郁焦虑.延长睡眠可能是临床干预的一个相当合理的行为目标.不同阶段的睡眠作用不同,探索睡眠限制的时间位置对情绪面孔加工的神经生理机制的影响,是未来工作中很重要的一点.

3 不同睡眠阶段及其剥夺对面孔情绪加工的影响

睡眠对于记忆和遗忘具有双重作用[34],在巩固情绪经历陈述性、语义性方面的同时,将这些记忆痕迹与其所附带的情绪色彩和生理唤醒(最初的情绪体验)分离开.NREM睡眠在记忆巩固中的作用得到了一致证实,尤其是N3-SWS睡眠,而睡眠对记忆的影响也会作用于面孔情绪加工[2].近年来人类与动物的实验证据均支持了REM睡眠对情绪脑功能的关键作用[35],其独特的神经生理特征能够在保证情绪体验的核心信息(记忆)得以巩固的同时,消散最初强烈的情绪唤醒,从而恢复最佳的情绪反应,指导适当的决定和行动.

3.1 REM睡眠阶段一夜的REM睡眠有助于日间负性情绪的消散,降低杏仁核的反应性,增加杏仁核与腹内侧前额叶的连接[36],重新校准大脑对情绪反应最初的敏感性,准确区分环境中的潜在威胁.在一项针对癫痫患者术前评估的研究中,通过立体定位植入电极对脑活动进行记录的结果显示,杏仁核活动与REM睡眠期间的快速眼动高度相关[37].REM睡眠期间与情绪相关的区域活动显著增加,包括杏仁核、内侧前额叶、脑岛和海马[38],可见REM睡眠与面孔情绪加工的关键脑区关联紧密.

午睡中富含REM睡眠的个体能够降低对睡前愤怒和恐惧面孔的效价评级,提高快乐面孔的情绪评分[15].REM睡眠中较低的γ活动(30～40 Hz)反映了中枢肾上腺素水平的减少,使个体在评价情绪面孔的威胁与非威胁时,杏仁核、前脑岛、前扣带激活的显著差异,支持了REM睡眠对第二天面孔情绪精确评判的改善作用[20].面孔情绪分类及强度评级的研究均夯实了REM睡眠对面孔情绪加工的关键作用,涉及的脑区也与特定情绪面孔加工背后的脑机制相一致,但受使用范式的限制,面孔情绪分类仅涉及威胁与非威胁的归类.

新旧面孔识别的研究也为REM睡眠对情绪面孔的记忆巩固提供了一些证据[2].REM睡眠中θ活动(4～7 Hz)的增加(乙酰胆碱水平的增加)预测了醒后负性情绪面孔的记忆保持[26],这反映了杏仁核和海马与前额叶的同步振荡活动.正常儿童与孤独症儿童可能在睡眠中使用不同的脑区来处理情绪面孔.正常儿童对于中性面孔新旧识别的准确性和RT的改善与REM中顶叶、枕区记录到的θ(4 ～7 Hz)、β活动(16～30 Hz),以及REM的数量呈正相关[27].情绪面孔编码后睡眠中的REM睡眠时间,与2 d后面孔新旧判断的反应速度有关[21],没有发现反应速度与情绪效价的关系,可能是由于REM睡眠消散了面孔的情绪信息.在REM睡眠期间进行记忆重激活会降低负性记忆中主观的情绪唤醒[39],支持了REM睡眠对情绪唤醒的遗忘作用.

REM睡眠的时长及γ活动预测了情绪面孔的准确评级,REM的数量和θ、β的活动与中性情绪面孔的记忆巩固有关.2 d的3 h(4:00—7:00)睡眠会降低杏仁核与mPFC之间的功能连通性,导致自我报告的情绪的恶化,而这与REM睡眠的减少有关[30].REM的缺失可能是SD后情绪面孔加工受损的关键因素.

3.2 REM阶段剥夺REMSD会提高对负性刺激的情绪适应能力,这与REM的持续时间直接相关[40].REM剥夺可能损伤了睡眠对于情绪经历中消极色彩的遗忘功能,导致个体无法迅速感知危险,表现出情绪面孔加工的缺陷.REM剥夺使个体在面对威胁性情绪场景时,与情绪处理相关的脑区(如前额叶、枕-颞叶皮层)活动增强[41],影响了脑在情绪加工前的调整,导致对威胁相关刺激的过度反应.REM缺失会在情绪面孔新旧识别任务中,损伤负性和中性情绪面孔的记忆,但没有发现与REM睡眠密度的关系[13],可能与一组7人的低效应样本量有关.

剥夺REM对社会排斥条件下的情绪调节及其神经变化的研究显示,一夜REM的干扰增加了清晨的消极心境.被动观看社会排斥场景下,REM剥夺增加了杏仁核活动,及其与扣带相对更强的连接,没有发现REM剥夺对认知重评行为及神经上的影响[42].REM睡眠缺乏在一般情绪任务上的表现和社会排斥下特定情绪反应的不同,选择性剥夺睡眠阶段可能对情感处理的特定领域产生的影响不同,即在一般状态的晨间心境(如使用PANAS测量)、对情绪材料的加工和反应(如面部表情加工)或情绪状态的直接诱导(如诱导社会排斥的不愉快体验、疼痛处理)的表现可能不同.因此需要使用面孔情绪分类及强度评级等范式,为REM剥夺对情绪面孔加工的影响提供直接证据.

正常个体的REM剥夺会诱发创伤后应激障碍PTSD的症状,PTSD患者异常的REM睡眠可能是其过度的情绪反应及情绪分类障碍的原因[9].有必要建立REM睡眠在情绪面孔加工的神经生理学框架,从而借助面孔情绪加工范式实现对睡眠相关精神疾病的诊断.

3.3 NREM(SWS)阶段剥夺NREM睡眠阶段的特点是局部和整体皮层有规律地发生慢振荡,在脑电图上可见δ频带的活动[43].SD后恢复睡眠时,SWS睡眠具有恢复优先性[28],因此SWS被认为是满足机体内稳态主要的睡眠成分.

SWS的作用主要是通过SD进行研究,即通过声刺激或频繁唤醒来破坏SWS的发生.在脑电图上观察到SWS,用声音或轻度电刺激唤醒被试,慢波剥夺增加了抑郁心境及负性的躯体感受[44].一晚几小时的NREM睡眠有助于心境状态的缓解,不同于短期急性的REM阶段对情绪反应的作用.NREM睡眠中的SWS震荡与一夜之间焦虑的降低有关,恢复了醒后杏仁核、前扣带,脑岛和前额叶等情绪加工脑结构的正常活动[1].这些脑结构的恢复是否益于醒后的面孔情绪加工,需要进一步探讨.

有研究者认为REM睡眠主要为改善,使个体准确区分可选方案;而NREM睡眠主要为强化,即提升个体的实际检索能力[45].一晚SWS的持续时间与负性面孔新旧识别的正确率存在着显著的正相关关系,SWS选择性增强了负性情绪面孔的记忆[28].学习后NREM睡眠的持续时间与2 d后新旧情绪面孔识别测试中的记忆准确性呈正相关[21],而REM睡眠与识别的反应速度相关,可能是由于NREM睡眠与REM睡眠在记忆巩固中的分化功能.缺乏NREM睡眠在面孔情绪分类及强度评级中的角色研究.

NREM睡眠似乎是对睡前日间心境的恢复及情绪面孔记忆的巩固,REM睡眠更像是消散面孔情绪记忆情绪色彩的同时,巩固记忆内容,并为觉醒后情绪面孔的准确分类及评级做准备.增加专门探讨睡眠阶段对面孔情绪加工不同方面的情绪脑机制研究,将有助于我们利用面孔情绪加工任务诊断睡眠障碍及睡眠异常的精神疾病患者,并实现对睡眠治疗相关药物有效性的预测.

4 总结与展望

人类互动充满了情感交流.准确的面部情绪加工是社会互动成功的关键,也是社会认知和社会技能的一个重要方面.童年和青春期是学习和发展这些技能的重要时期.跨代的队列研究表明,睡眠不足愈发年轻化[32],关注睡眠缺乏与情绪面孔加工的关系具有价值.精神疾病患者普遍存在睡眠结构异常[46],过度的情绪反应及情绪分类障碍可能是较差的睡眠带来的.

研究者从行为到背后的认知神经机制阐释睡眠及剥夺对情绪面孔加工的影响:SD对特定情绪面孔加工的损伤,体现在情绪分类、情绪强度评级、情绪面孔的识别记忆等方方面面.SD损伤了情绪面孔处理的关键脑结构,如杏仁核、背外侧前额叶和前扣带[9].整夜的剥夺会损伤情绪面孔加工时杏仁核与前脑岛的活动[20].长期部分睡眠限制会降低杏仁核与前扣带回在观看恐惧面孔时的功能连接[23].不同睡眠阶段对情绪面孔的加工具有特殊影响:REM睡眠中的特征节律预测了醒后情绪面孔的准确分类,以及中性情绪面孔记忆的表现.一夜的REM睡眠有助于遗忘面孔的情绪信息,保留核心记忆内容;REM的缺失会增强杏仁核等脑结构的活动,降低杏仁核与内侧前额叶之间的功能连接,从而导致面孔情绪加工的缺陷.NREM睡眠中的慢波SWS与负性情绪面孔记忆的保持有关,并且能够缓解日间焦虑,修复第二天杏仁核、前扣带等情绪加工脑区的正常活动,益于面孔情绪的准确处理.但由于缺乏睡眠阶段及剥夺对面孔情绪加工的直接证据,未来的研究方向可以集中在以下几个方面.

首先,由于睡眠与面孔情绪加工不同研究的结论具有不一致性,且睡眠阶段对面孔情绪加工的影响大多为间接推测,需要使用面孔情绪加工范式,阐明睡眠及阶段剥夺对特定情绪分类、强度评级、情绪面孔记忆巩固的生理机制和背后的脑机制,从而有助于我们理解慢性睡眠障碍患者的表现,及背后可能的神经生物原因.此外,先前研究睡眠与情绪加工的实验材料选用的大多为静态面孔,可能会产生更高的准确性[18],睡眠的细微变化影响特定情绪面孔的加工差异可能难以在静态刺激上予以体现,可以使用更具生态效度的动态面孔.一种新兴的、能够敏感评估和比较来自身体和面部动态刺激的情绪加工范式(EmBody/EmFace),具备良好的重测信度和效度.在患有自闭、精神分裂或社交焦虑等社会互动缺陷的患者群体的面部情绪加工研究中,已得到较好应用[47],可以作为睡眠障碍患者面孔情绪加工的有效研究手段.

其次,对重度抑郁症MDD患者面孔情绪加工表现的系统综述发现,MDD的面部情绪加工缺陷并非由于智力、注意和感知能力受损所致[48].鉴于各类精神障碍患者异常的REM睡眠结构及REM睡眠在情绪加工中的重要角色[46],REM可能是导致这些精神疾病患者面孔情绪加工障碍的原因,因此探讨睡眠阶段/睡眠生理,或它们的组合如何相互关联,影响随后的面孔情绪加工,理清背后的神经生物机制,有望借助面孔情绪加工范式实现对睡眠相关精神疾病的诊断,及治疗效果的预测.

最后,轮班工作,以及在警署、医疗保健、服务行业和其他需要准确区分他人面孔情绪的行业中,睡眠缺乏会带来许多不利后果.此外,面孔情绪具有传染性,上司的负性情绪面孔更容易传递给下属[9].因此设立合理的倒班休息工作表,并将时型与工作人员的偏好相匹配[49],以寻求减轻持续的昼夜节律紊乱及睡眠干扰对情绪脑的损害.

以上的研究都集中在一个特定的方向,即睡眠和睡眠不足对情绪面孔加工的影响.然而睡眠与情感功能之间存在双向关系[50],对睡前情感经历和睡眠的关联研究较少.大鼠实验支持了日间压力对睡眠的有害影响,社会压力也会导致严重的睡眠中断和快速眼动睡眠时间的减少[1].未来应该关注睡前情绪状态与睡眠结构变化对第二天面孔情绪加工的影响,来阐述睡眠与情绪之间的双向关系.

本文总结了SD的时长和不同睡眠阶段的SD对于面孔情绪加工的影响,并从行为及认知神经科学的视角给出了相应的证据,指出了现有研究存在的努力空间,为未来的研究提供了一些思路.